Os eventos do desenho animado serão uma continuação direta da parte anterior da história de Miles Morales, que terminou com o fato de o herói ter caído por engano no universo errado. O jovem foi transportado para o mundo de onde veio a aranha radioativa, que o dotou de superpoderes. Lá, Miles conheceu a si mesmo em uma realidade alternativa — acontece que nesse mundo ele se tornou um supervilão apelidado de Vagabundo.
Gwen Stacy, exilada do quartel-general do Homem-Aranha, parte para salvar Miles — ela monta sua própria equipe para ajudar a encontrar Morales. A equipe de Gwen inclui o Homem-Aranha da Índia, o Homem-Aranha Noir, o Porco-Aranha e Penny Parker.
Os espectadores se encontrarão com os heróis em lugares que nunca viram antes. O filme de animação concluirá a história de Miles Morales e Gwen Stacy, que começou em 2018. Ele fará você rir e chorar, se alegrar e refletir.
